Supilinn hakkas kujunamakujunema hiljemalt [[18. sajand]]i teisel poolel, aga võib-olla varemgi. Supilinna kvartaleid on kujutatud juba 1704. aastal Tartu piiramist kujutaval kaardil. See paik kuulus [[Tartu-Maarja kihelkond]]a. Esimesed andmed Supilinna majade kohta pärinevad aastast [[1774]], tänava kohta aastast [[1803]] ja tänavanimede kohta aastaist [[1812]]–[[1816]]. Algusest peale oli paljudel Supilinna kruntidel suur juur- või puuviljaaed.<ref name=Kohanimeraamat>[[Eesti kohanimeraamat]], lk. 625</ref> Asumi saksakeelne nimi oli ''Gemüseviertel'', mis viitas samuti köögiviljade kasvatamisele.<ref>[https://kultuur.err.ee/1121942/vahur-aabrams-uleujutatud-linnaosa-milles-asuvad-koogiviljanimedega-tanavad "Vahur Aabrams. Üleujutatud linnaosa, milles asuvad köögiviljanimedega tänavad"] ERR kultuur, 8. august 2020</ref>
Supilinn sai ametliku nime alles [[Nõukogude okupatsioon Eestis (1944–1991)|Nõukogude ajal]]. Pole teada, millal rahvasuus seda kanti Supilinnaks kutsuma hakati, aga ilmselt tunduvalt varem. Tartut käsitlevas [[1927]]. aasta koguteoses nimetati Marja ja Kroonuaia tänava kanti Lepalinnaks (ilmselt Lepiku tänava järgi) ning Marja ja Piiri tänava kanti Tähtvere-aluseks, aga need näivad olevat teose koostajate välja mõeldud nimed, mida rahvasuus ei kasutatud. Veel aastal [[1939]] nimetati seda paika Herne rajooniks.<ref name=Kohanimeraamat/>
